Mark Smeulders – Introducing intraoperative direct measurement of muscle force and myofascial force transmission in tendon transfer for cerebral palsy

SUMMARY
The aim of the study described in Chapter 1 was to determine whether the length and function of the flexor carpi ulnaris muscle were affected by separation of the muscle from its soft tissue connections. We measured the length of flexor carpi ulnaris before and after its dissection in ten patients with cerebral palsy. After tenotomy, tetanic contraction shortened the muscle by a mean of 8 mm. Subsequent dissection to separate it from all soft tissue connections, resulted in a further mean shortening of 17 mm (p< 0.001). This indicated that the dissected connective tissue had been strong enough to maintain the length of the contracting muscle. Passive extension of the wrist still lengthened the muscle after tenotomy, whereas this excursion significantly decreased after subsequent dissection. We conclude that the connective tissue envelope, which may be dissected during tendon transfer of flexor carpi ulnaris, may act as a myofascial pathway for the transmission of force. This may have clinical implications for the outcome after tendon transfer. Extra-muscular connective tissue and muscular fascia have been suggested to form a myofascial pathway for transmission of forces over a joint that is additional to the generally accepted myo-tendinous pathway. The consequences of myofascial force transmission for the outcome of conventional muscle tendon transfer surgery have not been studied as yet. To test the hypothesis that surgical dissection of a muscle will affect its length force characteristics, a study was undertaken in adult male Wistar rats. This study is described in Chapter 2.
During progressive dissection of the flexor carpi ulnaris muscle, isometric length force characteristics were measured using maximal electrical stimulation of the ulnar nerve. After fasciotomy, muscle active force decreased by approximately 20%. Further dissection resulted in additional decline of muscle active force by another 40% at maximal dissection. The muscle length at which the muscle produced maximum active force increased by approximately 0.7 mm, (i.e. 14% of the measured length range) after dissection. It is concluded that, in rats, the fascia surrounding the flexor carpi ulnaris muscle is a major determinant of muscle length-force characteristics. The specific relationship between force and length is one of the most important characteristics of vertebrate muscle. The only accurate method to measure the length-force characteristics is to generate a set of isometric force-time plots at different muscle lengths. In humans, such length-force characteristics mostly are based on indirect measurements that have their limitations. A method of direct, in-vivo measurement of length-force characteristics of the human flexor carpi ulnaris muscle using relatively simple equipment during transposition surgery is presented in Chapter 3.
The method is proven reproducible, with an overall estimated error of 2.8 %. For the study described in Chapter 4 we tested whether the length-force characteristics of the distally tenotomized human flexor carpi ulnaris muscle (FCU) of nine patients with cerebral palsy varied with the change of relative length of adjacent structures induced by a change of wrist positions. Recent animal experiments previously had shown that up to 37% of muscle force may be transmitted to adjacent structures rather that reach the muscle’s tendon insertion, and that the extent of such force transmission depends on the length and relative position of these structures. In four patients, the FCU exerted up to 40% more active force in flexed wrist position at low FCU length (p= 0.019), whereas the active force was not significantly higher in the other five (p= 0.204). Likewise, in spite of distal tenotomy, passive length-force characteristics of the spastic FCU changed upon changes in wrist position. This may explain part of the variability in success of the FCUtransfer.
The aim of the study described in Chapter 5 was to answer the question whether the muscle contracture in patients with cerebral palsy is caused by overstretching of in-series sarcomeres. We studied the active and passive length-force relationship of the flexor carpi ulnaris muscle (FCU) in relation to its operating length range in 14 such patients with a flexion deformity of the wrist. Length-force relationship was measured intraoperatively using electrical stimulation, a force transducer, and a data-acquisition system. Muscle length was measured in maximally flexed and maximally extended position of the wrist. The spastic FCU was found to exert over 80% of its maximum active force at maximal extension of the wrist and this indicates abundant overlap of the sarcomeres. At maximal wrist extension, FCU passive force corresponded with only 0.7% to 18% of maximum active force. Both findings imply that the FCU sarcomeres are not overstretched when the wrist is extended. We conclude that the overstretching of in-series sarcomeres appears not to be the cause of contracture of the spastic FCU. The methods and results of our research provide new insights in the in-vivo muscle characteristics of spastic muscles, and may be extrapolated to those of normal muscles. The introduction and validation of our validated method of direct, in-vivo measurement of force-length characteristics of muscles allows the accurate obtaining of data on muscle functioning in situ in a relative easy way. Moreover, the concept of myofascial force transmission has been tested for the first time in a human model and we feel that sufficient arguments support its existence. Accepting such force transmission dictates a new way of looking at muscle function and likely has consequences for clinical tendon transfer surgery. These new insights and implications are discussed in Chapter 6, as are the limitations of our research to date.
SAMENVATTING
Het doel van de in Hoofdstuk 1 beschreven studie was om vast te stellen of door het vrijmaken van de spierbuik de functie van de m. flexor carpi ulnaris (FCU) verandert. De lengte van de FCU werd gemeten bij tien patiënten met een cerebrale parese vóór en na vrijprepareren van de spierbuik. Op beide momenten lieten we de spier door elektrische stimulatie verkorten. Voor het vrijprepareren verkortte de spier gemiddeld 8 mm tijdens de opgewekte tetanische spiercontractie. Na het vrijprepareren van de spier van alle omliggende weefsels verkortte de spier gemiddeld 17 mm nadat dezelfde tetanische contractie was opgewekt (p< 0.001). Dit geeft aan dat de verwijderde, omliggende weefsels sterk genoeg waren om te voorkomen dat de contraherende spier terugtrok. Een andere bevinding was dat voor het vrijprepareren het bewegen van de pols van flexie naar extensie resulteerde in een verlenging van de FCU, ook al had de spier na het doorsnijden van de distale pees ogenschijnlijk geen verbinding meer met de pols. Na vrijprepareren verlengde de FCU niet meer als de pols bewogen werd. We concludeerden hieruit dat de bindweefselstructuren die om de FCU liggen en die tijdens een spiertranspositie worden doorgenomen als een route kunnen dienen waardoor kracht over de pols kan worden overgedragen. Extramusculair bindweefsel en the fascie die om spieren heen ligt zijn mogelijke plaatsen voor het overdragen van krachten over een gewricht buiten de reguliere overdracht van kracht via de pees. Nog nooit is onderzocht in welke mate deze myofasciale krachtsoverdracht de uitkomst van gebruikelijke spiertranspositie chirurgie beïnvloedt. Om de hypothese te testen dat het vrijmaken van de spier van zijn fascie en omliggend bindweefsel de lengte-kracht relatie van de FCU beïnvloedt werd een dierexperimentele studie gedaan.
Deze studie is in Hoofdstuk 2 beschreven. Na verschillende stadia van vrijprepareren van de FCU werden isometrische lengte-kracht metingen verricht door middel van maximale elektrische stimulatie van de nervus ulnaris van volwassen ratten. Na slechts het insnijden van de fascie daalde de actieve kracht met ongeveer 20%. Verder vrijprepareren resulteerde in een verdere daling van de kracht tot nog eens 40% na maximaal vrijprepareren. De lengte waarop de spier maximale actieve kracht leverde nam toe met 0,7 mm (14% van het gemeten lengtebereik) na vrijprepareren. Hieruit concludeerden we dat de fascie die om de FCU ligt een belangrijke determinant is voor de lengtekracht relatie van de FCU. De relatie tussen de lengte van een spier en de kracht die een spier levert is een van de belangrijkste karakteristieken van skeletspieren. De enige betrouwbare manier om de lengte-kracht relatie van een spier te bepalen is om op een serie van verschillende spierlengtes isometrische krachtmetingen te doen. Tot nu toe werden meestal slechts indirecte methoden gebruikt die allemaal hun beperkingen hebben.
In Hoofdstuk 3 wordt een nieuwe methode gepresenteerd waarbij de lengte-kracht relatie van de humane FCU direct is gemeten tijdens chirurgische spiertranspositie bij patiënten met een cerebrale parese. De methode bleek reproduceerbaar met een maximaal te verwachten meetfout van 2,8%. In Hoofdstuk 4 bekeken we in 9 patiënten met cerebrale parese of de lengte-kracht relatie van de FCU varieerde als we de lengte en de positie van de omliggende structuren varieerden. Die lengte en positieveranderingen werden tot stand gebracht door de pols van de patiënt in verschillende posities te brengen nadat we de FCU distaal hadden doorgenomen en op constante lengte hielden. Uit eerder dierexperimenteel onderzoek bleek dat tot 37% van de spierkracht door andere structuren dan de pees werd geleid en dat die hoeveelheid afhing van de lengte en positie van de omliggende weefsels relatief ten opzichte van de spier. De FCU bleek bij 4 patiënten tot 40% meer kracht te leveren in zijn distale pees op korte FCU lengte (p= 0,019), terwijl de actieve kracht niet significant hoger was in de andere 5 patiënten. De passieve lengte-kracht relatie veranderde ook als gevolg van de veranderde positie van de pols. Dit zou het wisselende succes van spiertransposities deels kunnen verklaren. Om de vraag te beantwoorden of een flexie-contractuur van de pols bij patiënten met cerebrale parese veroorzaakt wordt door overrekte sarcomeren hebben we vervolgens een studie gedaan naar de actieve en passieve lengte-kracht relatie van de FCU in relatie tot zijn bewegingstraject in vivo bij 14 patiënten met cerebrale parese. Hierbij werd gebruik gemaakt van de methode die is beschreven in Hoofdstuk 3.
De resultaten van deze studie staan beschreven in Hoofdstuk 5. De spastische FCU bleek bij maximale extensie van de pols meer dan 80% van zijn maximale actieve kracht te leveren. Dit impliceert dat de sarcomeren niet zijn overrekt aangezien overrekte sarcomeren (bijna) geen actieve kracht kunnen leveren. Bovendien bedroeg de passieve kracht van de FCU bij maximale extensie van de pols slechts tussen de 0.7% en 18% van de maximale actieve kracht. Die bijdrage is zo laag dat het de bewegingsbeperking in de pols niet kan verklaren. We concludeerden dan ook dat de oorzaak van contracturen niet gezocht moet worden in overrekking van sarcomeren. De studies die beschreven zijn in dit proefschrift omvatten werk die nieuwe inzichten zouden kunnen verschaffen in spierkarakteristieken in-vivo in gezonde en spastische menselijke spieren. De introductie van onze gevalideerde methode van directe, in-vivo meting van lengte-kracht karakteristieken van spieren geeft ons de mogelijkheid om op M.J.C. Smeulders / Samenvatting 33 een relatief eenvoudige manier betrouwbare data te verzamelen van spieren die in situ actief zijn. Daarnaast is het concept van myofasciale krachttransmissie voor het eerste bestudeerd in menselijke spieren. We hebben voldoende argumenten geleverd om het bestaan ervan aannemelijk te maken. Het bestaan van myofasciale krachttransmissie in deze menselijke spieren vereist dat we op een nieuwe manier naar spieren moeten gaan kijken. Wellicht zal het bestaan ervan zelfs consequenties hebben in de behandelstrategieën van patiënten met een spastische arm. Deze vernieuwde inzichten, de implicaties ervan, evenals de beperkingen van ons onderzoek zover worden bediscussieerd in Hoofdstuk 6.